EVOLUCIÓN DE LA MORFOLOGÍA DE LOS ESPERMATOZOIDES EN LOS PRIMATES

Sistemas Sociales de los primates: emparejamientos

                Entre las múltiples especies de primates se distinguen sociedades muy complejas y diferentes entre unas y otras. Clasificamos estas asociaciones según sean de un individuo solitario (macho o hembra) con un grupo de individuos, que a su vez pueden ser o no parientes; parejas formadas por un macho y una hembra, o grupos de varios individuos de cada sexo, tal y como se aclara en el siguiente esquema:

Tabla 1. Representación esquemática de los emparejamientos entre primates.

                Las asociaciones más comunes son las de varias hembras con varios machos (promiscuidad), no emparentados, y un macho con varias hembras, emparentados o no (poliginia). Es más raro encontrar asociaciones de una sola hembra con varios machos, emparentados o no (poliandria)¹.

                Los tipos de agrupación vienen definidos principalmente por factores ecológicos como la disponibilidad de alimento, la presión predadora o la sincronía en el estro de las hembras. Así, por ejemplo, en casos en que haya unas pocas hembras que presenten asincronía, un solo macho será capaz de copular con las hembras fértiles, pero si por el contrario, todas muestran se encuentran en fase estral, un solo macho no será capaz, estableciéndose un sistema de emparejamiento de promiscuidad. Por otra parte, los sistemas monogámicos se cree que suceden en casos en los que las hembras se localizan muy dispersas impidiendo al macho defender un área tan grande. En algunas especies de pequeños primates, esta asociación se explica por la necesidad de la participación del macho en el cuidado parental¹.

                En el caso concreto de los gorilas, la asociación se denomina de tipo harén y se explica por una necesidad de protección de las hembras y las crías frente a los machos ajenos al grupo (infanticidas)². Por otro lado, los chimpancés forman un tipo de sociedad especial y muy compleja, que resulta de ser una variante del sistema multimacho, formada por varios machos unidos por parentesco defendiendo un territorio por el que las hembras se mueven independientemente^1,2.

Comparación de la morfología espermática entre primates de distintos sistemas sociales

                Al realizar un estudio comparativo entre la producción de semen entre gorilas, chimpancés y orangutanes se vio que el chimpancé produce mucho más semen que los gorilas y los orangutanes^{3, 4} lo que indica que aquellos primates con conducta sexual en que el macho no es dominante, y varios machos montan a la hembra en cortos espacios de tiempo, sus espermatozoides necesitan competir con los de los otros machos y por ello se requiere gran cantidad de ellos para lograr el éxito reproductivo, para lo cual los testículos han de ser de mayor tamaño⁵. Es decir, la competencia sexual se da a nivel celular y no tanto a nivel comportamental.

               Evolutivamente hablando, se observa que conforme la competencia sexual tiene lugar dentro del tracto femenino, cualquiera de las características copulatorias (tanto físicas como comportamentales) adecuadas sería favorablemente seleccionada^3,6.

                Para que esta competencia tenga éxito, el semen ha de evolucionar, y los espermatozoides tienen que tener una morfología determinada que les de unas características gracias a las cuales puedan competir para poder llegar al ovocito más rápido y en mejores condiciones. Habrá por tanto una selección positiva de la coagulación seminal⁵, de algunas proteínas seminales⁷, y de las que afectan a morfología y funcionalidad del espermatozoides⁸.

                Para ver las diferencias a rasgos generales, se podría analizar la motilidad de los espermatozoides de distintos primates, por medio de pinzas ópticas y un láser acoplados a un hardware, con el que se mide la trayectoria del espermatozoide y la velocidad y la fuerza de natación. Mediante un sistema automatizado se digitalizan las imágenes en contraste de fase, y con el sistema RATTS (real-time automated tracking and trapping system) se crea una región de interés centrada en un espermatozoide, y se mide su velocidad de natación (velocidad curvilinear, VCL, µm s^-1)  su fuerza de escape de la región de medida. Así se obtiene que hay diferencias significativas entre primates: los espermatozoides de gorilas son los más débiles en lo que se trata a velocidad y a fuerza de escape, los más rápidos y fuertes son los del chimpancé y macaco. Por lo tanto se podría afirmar que conforme aumenta la competencia sexual de los espermatozoides entre sí, aumenta la velocidad y la fuerza de velocidad de los gametos⁴. 

               Si observamos la evolución de la longitud del espermatozoide, los estudios no son concluyentes: aunque al principio se pensó que la longitud del gameto era mayor en especies promiscuas, últimamente esa afirmación no está del todo clara³.

             Dentro del espermatozoide, en la pieza intermedia, se alojan las mitocondrias necesarias para dar energía a la motilidad de la célula. Si ésta es mayor, ayudará a la competencia sexual dentro del tracto genital de la hembra, porque dará más motilidad al propio espermatozoide e incrementará su supervivencia. Esto es lo que ocurre en los espermatozoides de los chimpancés, que comparativamente con los de los gorilas tienen una pieza intermedia mayor. Aun así no se observan grandes diferencias en la longitud del flagelo ni de la cabeza³. Para obtener unos datos más fiables ha de medirse el volumen de la pieza 

intermedia más que su longitud, puesto que el volumen es indicador de la cantidad de mitocondrias que contiene, que es un indicador del comportamiento hidrodinámico del flagelo⁸. Además si se compara este valor con el del tamaño relativo de los testículos (como indicador del comportamiento reproductivo de los primates, es la relación del tamaño de los testículos con el tamaño corporal) se obtienen valores interesantes: en géneros con grandes testículos con relación al tamaño corporal (comportamiento promiscuo) la pieza intermedia es mayor, mientras que en especies con testículos menores (comportamiento de dominancia del macho) la pieza intermedia es menor. El género Homo estaría localizado en un nivel intermedio en cuanto a tamaño testicular, pero su pieza intermedia es menor que la de las otras dos especies (ver figura)³.

                A nivel molecular, existe un canal de calcio dependiente de voltaje denominado CATSPER1, localizado en la membrana plasmática de la cola espermática de mamíferos, que está directamente relacionado con la motilidad espermática. Actúa de tal forma que la longitud de la región N-terminal de la proteína está positivamente seleccionada en términos evolutivos. Esta región es proclive a ser mutada en inserciones y deleciones de nucleótidos en múltiplos de tres, de tal manera que se añaden o se eliminan aminoácidos a la hora de traducirse. Los canales se inactivan mediante una estructura localizada en el N-terminal parecida a una bola unida a una cadena (según la teoría “ball and chain”). La longitud de esta estructura controla la velocidad de inactivación del canal, si es corta (tiene menos aminoácidos) la inactivación tiene lugar antes y la motilidad es menos activa en esos espermatozoides⁶. Por ello se puede afirmar que en especies promiscuas la longitud del N terminal mayor indica una inactivación más tardía del canal, y es por eso que la motilidad en estos espermatozoides es mayor. 

Comparación del aparato genital masculino en humanos

                Se podría afirmar que los patrones de apareamiento en humanos son políginicos en  la mayoría de las culturas, mostrando solo el 16% de la sociedad un comportamiento monógamo⁴. Con lo estudiado sobre los primates, cabría esperar que las características tanto morfológicas como espermáticas fueran similares a las de los gorilas. Sin embargo, algunos estudios indican que la especie humana presenta unas características comprendidas entre los chimpancés y los gorilas, aproximándose más a los primeros^4,9. Esto implica que el tamaño testicular relativo y la velocidad y calidad de los espermatozoides sean moderadamente altos,en comparación con otras especies con comportamiento de apareamiento poligínico. Las características espermáticas parecen estar influidas por un importante polimorfismo en los genes que codifican para las proteínas tanto de los espermatozoides como del fluido seminal. Deducimos con ello, que los humanos también se ven sometidos a cierta presión de selección debido a la competición espermática⁹.

                En algunas publicaciones se trata de explicar este hecho se como una consecuencia de las relaciones extraconyugales de las mujeres. Sin embargo, recientes estudios poblaciones apuntan a un  porcentaje muy bajo de las mismas que no justificaría relación entre ambos factores⁹.

Bibliografía

1. PELÁEZ, F. Y VEÀ, J. “Etología. Bases biológicas de la conducta animal y humana”. Madrid: Pirámide, 1997. P. 259-290.
2. ROBBINS, M. M. “Male mating patterns in wild multimale mountain gorilla groups”. 1999. Animal Behaviour, vol. 57, p. 1013- 1020.
3. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Effects of sexual selection upon sperm morphology and sexual skin morphology in primates”. 2004. International Journal of Primatology, vol. 25, num. 5, p. 1159-1171.
4. NASCIMENTO, J. M.; SHI, L. Z.; MEYERS, S.; GAGNEUX, P.; LOSKUTOFF, N. M.; BOTVINICK, E. L.; BERNS, M. W. “The use of optical tweezers to study sperm competition and motility in primates”. Journal of the Royal Society Interface, vol. 5, p. 297-302.  
5. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Sexual behaviour, reproductive physiology and sperm competition in male mammals”. Physiology and Behaviour. 2004. Vol, 83, p. 361-371.
6. PODLAHA, O. y ZHANG, J. “Positive selection on protein-length in the evolution of a primate sperm ion channel”. 2003. PNAS, vol. 100, num. 21, p. 12241- 12246.
7. CLARK, N. L.Y SWANSON, W. J. “Pervasive adaptative evolution in primate seminal proteins”. 2005. Plos Genetics, vol. 1, issue 3, p. 0335- 0342.
8. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Motility and the midpiece in primates”. 2002. Nature, vol. 416, p. 496.
9. SIMMONS, L. W., FIRMAN R. C., RHODES G., PETERS M. "Human sperm competition: testis size, sperm production and rates of extrapair copulations". 2004. Animal Behaviour, vol. 68, p. 297-302.

Autores:
María Barrios Madiedo
Elsa Izaguirre Fernández

Máster en Biología y Tecnología de la Reproducción

Universidad de Oviedo 2012-2013

¿CÓMO HAN EVOLUCIONADO LOS ESPERMATOZOIDES EN PRIMATES?

Introducción: Las relaciones entre los primates

                Dentro de todos los tipos de los primates se observan tipos de relaciones entre los componentes de una especie muy diferentes a las de otras. Así podemos encontrarnos con comportamientos de emparejamiento similares a los de nuestra cultura, formados por un macho y una hembra; grupos de animales, en los que puede haber un macho con muchas hembras, o viceversa; o varios individuos de ambos sexo, pudiendo ser parientes entre sí o no. En el siguiente esquema se muestran ejemplos:

Tabla 1. Representación esquemática de los distintos sistemas sociales entre los primates.

          Lo más habitual son las relaciones entre varios machos y hembras que no sean parientes entre sí, o de un solo macho con varias hembras (parientes o no). Es menos común el caso de una sola hembra con varios machos.

                Las diferentes formas de relación ocurren debido a características del medio que les rodea, influyendo la cantidad de alimento, el riesgo de depredadores o la presencia de los celos de las hembras al mismo tiempo o no. De esta manera, en situaciones en las que haya varias hembras con celos en diferentes momentos, un solo macho podrá aparearse con las hembras que estén en dicho estado, pero, si por el contrario, las hembras presentan el celo al mismo tiempo, un solo macho no podrá mantener relaciones con todas porque no "dará abasto". En este último caso, se formarán grupos con varios machos y hembras. Por otra parte, los casos en los que las relaciones son de tipo "un macho y una hembra", se cree que ocurren porque las hembras se encuentran desperdigadas en una zona amplia que el macho no es capaz de defender en su totalidad. En algunas especies de pequeños primates, este tipo de relación se debe a la necesidad de participación del macho en el cuidado de las crías.

                Entre los gorilas, la relación que se establece es de tipo "harén", y se trata de un grupo formado por un solo macho con varias hembras. Se cree que se produce para que dicho macho proteja a las hembras y sus crías frente a otros machos que no pertenecen al grupo. Por otro lado, los chimpancés se relacionan de una manera muy compleja, parecida a los grupos formados por varios machos y varias hembras, en este caso con individuos parientes entre sí, pero con la diferencia de que las hembras se mueven por su cuenta, libremente, por el territorio que defienden los machos.

Comparación de las características de los espermatozoides

                Si comparamos las características del semen de varios grupos de primates, se ve que el gorila que, como ya hemos mencionado, tiene una conducta sexual en que hay un macho dominante que monta a varias hembras, produce menos cantidad de semen que los chimpancés, cuya conducta consiste en que varios machos montan a una hembra. En estos casos, no hay competencia a nivel de comportamiento entre los machos, sino que la competencia es dentro del tracto genital de la hembra, y a nivel celular: son los espermatozoides los que luchan entre sí para fecundar a un número determinado de ovocitos. Además, en aquellos animales que tienen que producir más semen (los chimpancés), los testículos son mucho mayores con respecto al tamaño corporal comparados con aquellos que producen menos (los gorilas).

           Por ello, se podría pensar que el semen, en general, y los espermatozoides, en particular, han tenido que evolucionar para poder competir con más eficacia entre sí. La evolución será favorable para aquellos espermatozoides que lleguen mejor  a fecundar al ovocito, y para eso tienen que ser modificadas tanto las características del semen como de los gametos. En primer lugar, se puede observar la motilidad de los espermatozoides gracias a un sistema  informático acoplado a un microscopio denominado RATTS (real-time automated tracking and trapping system). Este sistema se sirve de un microscopio acoplado a un sistema informático, que toma imágenes de los espermatozoides en movimiento, y por individual permite calcular su velocidad de movimiento curvilinear (cuyas siglas son VCL, y mide en µms^-1) y la fuerza de escape de natación del gameto. Puede así tomar datos de la motilidad de forma sencilla, rápida, reproducible y automatizada. De esta manera, si vemos distintos eyaculados de primates, podemos observar que los espermatozoides de los gorilas, que no necesitan competir con los de otro macho dentro del tracto genital de la hembra, nadan más lentamente y con menos fuerza que los de los chimpancés, que sí necesitan competir. Por lo tanto, cuanta más competencia sexual haya entre los espermatozoides, más motilidad tendrán.

Ilustración 1. Partes de un espermatozoide

         Podemos ver que los espermatozoides tienen tres partes: cabeza, pieza intermedia y cola (ver ilustración 1). La cabeza contiene el material genético y las estructuras necesarias para entrar en el ovocito, la pieza intermedia contiene muchas mitocondrias que le dan energía a la célula y la cola ayuda a la motilidad. Así, podríamos pensar que los espermatozoides que tienen más motilidad serán más largos que los que no la tienen, pero estos datos no están del todo claros.    

                 Tampoco se han visto diferencias entre el tamaño de la cabeza del espermatozoide o de la cola entre chimpancé y gorila. Lo que sí se ha observado es que el volumen de la pieza intermedia es mucho mayor en los espermatozoides de los primates que son promiscuos y que tienen que competir con los espermatozoides de otros machos en un corto espacio de tiempo. Esto indica que al ser más grande, contiene más cantidad de mitocondrias que ayudarán a que la célula se mueva más y aumentarán su supervivencia. Si comparamos el volumen de la pieza intermedia con respecto al tamaño relativo de los testículos (el tamaño del testículo con respecto al tamaño corporal del animal), vemos que en aquellos con los testículos grandes hay una pieza intermedia mayor que en los que los tienen más pequeños (como por ejemplo, en el caso del gorila) (Ver ilustración 2).

Ilustración 2. Relación del tamaño relativo de los testículos (tamaño del testículo con relación al tamaño testicular) y el tamaño de la pieza intermedia del espermatozoide de distintos primates

Ilustración 3. Representación esquemática del funcionamiento 

de un canal de calcio.

         Si nos fijamos en las diferencias a nivel molecular, podemos observar qué es lo que ocurre con un canal de calcio muy característico de los espermatozoides denominado CATSPER1. Este canal deja pasar calcio al interior de la molécula, y es este ion el que promueve la motilidad espermática. Por otra parte, este canal ha de activarse e inactivarse en un proceso dependiente de voltaje, y consta de una estructura parecida a una cadena unida a una bola. Cuando se inactiva, la cadena “mueve” la bola, haciendo que ésta tape la apertura del canal e impide así el paso de calcio a través de la membrana frenando la motilidad del espermatozoide (ver ilustración 3). Podría imaginarse, que en aquellos casos en que la cadena es larga, la bola tardará más en llegar a tapar la apertura, y por tanto la inactivación tiene lugar más tarde. Lo que se ha observado, es que la longitud de la cadena aumenta en aquellas especies que tienen los espermatozoides más móviles, lo que enlentece la inactivación y promueve el movimiento del flagelo de la cola.

¿Qué les ocurre a los humanos?

                Teniendo en cuenta las diferentes culturas en el mundo, se considera que el humano, mayoritaria y sorprendentemente, establece relaciones formadas por un hombre y varias mujeres, mostrando  solo el 16%  de la sociedad el tipo de relaciones que consten de un hombre con una sola mujer, como ocurre concretamente en nuestra cultura. Por ello, teniendo en cuenta lo que hemos tratado en este artículo, cabría esperar que las características del aparato genital masculino fueran similares a los gorilas. Sin embargo, parece ser que los humanos presentan unas características más cercanas a las de los chimpancés. Es decir, el tamaño de los testículos y la velocidad y calidad de los espermatozoides serán intermedios. Esto indica que existe cierta competición espermática, al igual que en las especies en las que varios machos se relacionan con la misma hembra.

                Se desconoce la causa concreta de este hecho aunque en algunas publicaciones se menciona que esto suceda debido a la frecuencia de las relaciones fuera de la pareja, por parte de la mujer. Sin embargo, en estudios de población recientes se demuestra que éstas son demasiado bajas como para poder ser la explicación a este acontecimiento, con lo cual esta teoría, que podría incluso considerarse machista, queda rechazada.

Bibliografía

1. PELÁEZ, F. Y VEÀ, J. “Etología. Bases biológicas de la conducta animal y humana”. Madrid: Pirámide, 1997. P. 259-290.
2. ROBBINS, M. M. “Male mating patterns in wild multimale mountain gorilla groups”. 1999. Animal Behaviour, vol. 57, p. 1013- 1020.
3. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Effects of sexual selection upon sperm morphology and sexual skin morphology in primates”. 2004. International Journal of Primatology, vol. 25, num. 5, p. 1159-1171.
4. NASCIMENTO, J. M.; SHI, L. Z.; MEYERS, S.; GAGNEUX, P.; LOSKUTOFF, N. M.; BOTVINICK, E. L.; BERNS, M. W. “The use of optical tweezers to study sperm competition and motility in primates”. Journal of the Royal Society Interface, vol. 5, p. 297-302.  
5. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Sexual behaviour, reproductive physiology and sperm competition in male mammals”. Physiology and Behaviour. 2004. Vol, 83, p. 361-371.
6. PODLAHA, O. y ZHANG, J. “Positive selection on protein-length in the evolution of a primate sperm ion channel”. 2003. PNAS, vol. 100, num. 21, p. 12241- 12246.
7. CLARK, N. L.Y SWANSON, W. J. “Pervasive adaptative evolution in primate seminal proteins”. 2005. Plos Genetics, vol. 1, issue 3, p. 0335- 0342.
8. DIXSON, A. Y ANDERSON, M. J. “Motility and the midpiece in primates”. 2002. Nature, vol. 416, p. 496.
9. SIMMONS, L. W., FIRMAN R. C., RHODES G., PETERS M. "Human sperm competition: testis size, sperm production and rates of extrapair copulations". 2004. Animal Behaviour, vol. 68, p. 297-302.

Autores:
María Barrios Madiedo
Elsa Izaguirre Fernández

Máster en Biología y Tecnología de la Reproducción

Universidad de Oviedo 2012-2013